המחלקה המשפטית עוסקת בהליכי החקיקה בכנסת והליכי חקיקה אחרים, שיש להם השפעה על השלטון המקומי. בנוסף, פועלת המחלקה המשפטית לגיבוש הצעות חוק, ייזום הליכי חקיקה, ייצוג המרכז בהליכים משפטיים והצטרפות להליכים קיימים שיש להם השלכות על כלל הרשויות המקומיות. המחלקה המשפטית גם מטפלת באופן רוחבי ומקיף בתחום הדיור, התכנון והבנייה ובתחום רישוי העסקים, מעורבת בהחלטות ממשלתיות הנוגעות לענייני הרשויות בתחומים אלה ומלווה באמצעות יועציה את הליכי התכנון והבניה בשלטון המקומי.

המינהל אמון על הקשר בין הכנסת לבין הרשויות המקומיות ודואג להגן על האינטרסים שלהן על ידי ייצוגן בוועדות השונות ובחקיקה. הפעילות מתרכזת סביב חקיקת חוקים ועדכון הרשויות על חקיקה רלוונטית וכן בנושאים כלכליים שיש להם השפעה ישירה או עקיפה על איתנותן הפיננסית של הרשויות המקומיות.